Обиженный на то, что его недооценили после «итальянского дела» (сепаратные переговоры в Берне) и держат на вторых ролях (он остался лишь представителем УСС в американской зоне оккупации Германии), Даллес в 1946 году подал в отставку. Два года он работал в коллегии адвокатов и своими личными средствами помогал проведению разведывательных операций, направленных против советского блока.
Гарри Трумэн, временно исполняющий обязанности президента, назначил Даллеса главой комиссии из трёх членов для оценки деятельности разведслужб. В своём докладе Даллес развил тезисы, в частности, о необходимости создания должности центрального управляющего, имеющего возможность координировать деятельность различных гражданских и военных спецслужб.
В 1947 году президент Трумэн создаёт ЦРУ. Даллес становится заместителем директора по проведению специальных операций в рамках ЦРУ.
В 1951 году его назначают на должность помощника директора ЦРУ генерала Уолтера Беделла Смита.
В январе 1953 года президентом США становится генерал Дуайт Д. Эйзенхауэр, который очень ценил братьев Даллесов. Он назначает Джона Фостера Даллеса государственным секретарём США. 9 февраля Беделл Смит уходит в отставку из вооружённых сил и занимает пост помощника госсекретаря, а ещё через три недели Аллен Даллес назначается новым директором ЦРУ. На этом посту он пробудет восемь лет.
Таким образом, родился опасный тандем двух братьев Даллесов, способный ради борьбы с коммунистической опасностью идти на всё, сочетая дипломатию, разведку и подпольную деятельность. Эта последняя и стала любимым детищем Аллена Даллеса. «Каверт экшн» (подпольные операции) проводились постоянно в период пребывания Даллеса на должности директора.
В 1953 году «горячей точкой» стал Иран. Там премьер-министр Мохаммед Мосаддык начал проводить реформы, в ходе которых национализировал в своей стране нефтяное производство, прежде принадлежавшее англо-иранской нефтяной компании. Другие его планы привели к ещё более радикальным переменам.
ЦРУ вместе с английскими спецслужбами решило свергнуть Мосаддыка, сделав ставку на шаха Ирана Мохаммеда Резу Пехлеви и офицеров-роялистов. Однако шах был недостаточно решителен. В августе 1953 года Аллен Даллес и американский посол Лой Хендерсон встретились в Швейцарии с принцессой Ашраф, сводной сестрой шаха, энергичной и настойчивой женщиной. Она выехала в Иран с целью убедить шаха принять участие в перевороте.
Посольство США в Тегеране превратилось в центр заговора, проводившего операцию «Аякс». Она была успешно завершена свержением правительства Мосаддыка, благодаря военному вмешательству и действию хорошо организованных групп мятежников. Мосаддыку пришлось отправиться в изгнание, а его место занял генерал Захеди, который ещё в 1942 году был смещён британскими спецслужбами из-за его прогерманских симпатий.
В результате операции «Аякс» США приобрели верного союзника на четверть века и сумели серьёзно подорвать позиции своих британских соперников.
Ещё одну секретную операцию ЦРУ провело на Филиппинах, где в это время росло коммунистическое влияние и успешно действовала закалённая в борьбе с японцами армия национального освобождения «ХУКС».
Посланец Даллеса Эдвард Гири Лансдейл прибыл на Филиппины и, используя большие финансовые возможности, развернул кампанию психологической войны против «красных», а также нашёл надёжного кандидата на пост главы государства — Рамона Магсайсая. При материально-технической и финансовой поддержке ЦРУ он одерживает победу на выборах 1953 года и становится одним из инициаторов создания в 1954 году блока СЕАТО, азиатского эквивалента НАТО.
Другим объектом проведения «Каверт экшн» явилась Гватемала, где президентом в 1951 году был избран офицер крайне левых убеждений Арбенс. В 1952 году он начал проводить радикальную аграрную реформу, в ходе которой у американской многонациональной компании «Юнайтед фрут» было конфисковано сто десять тысяч гектаров плодородных земель.
Ситуацией в Гватемале был озабочен сам президент Эйзенхауэр, тем более что Арбенс всё сильнее левел и всё более сближался с коммунистами. Президент поручил Даллесу урегулировать проблему в Гватемале. ЦРУ разработало операцию «Успех». В дело пошли подкупы, угрозы, обещания. Сотрудники ЦРУ совместно с дипломатами и бизнесменами из «Юнайтед фрут» снабжали деньгами и оружием противников Арбенса. На пост президента был подобран новый кандидат — Мигель Идигорас Фуэнтос, находившийся в эмиграции в Сальвадоре. По предложению Даллеса Эйзенхауэр дал разрешение американским пилотам бомбить территорию Гватемалы, чтобы ускорить процесс дестабилизации режима. 27 июня 1954 года Арбенс капитулировал. Сработал старый лозунг: «То, что выгодно „Юнайтед фрут“, выгодно Америке».