В 1926 году началась его режиссёрская карьера в «Фокс».
Широкую популярность режиссёру принесла «Девушка в каждом порту» (1928) — история двух драчливых матросов (Виктор Мак-Лаглен и Роберт Армстронг). Это был первый фильм, где появилась тема, общая для всего творчества Хоукса — тема мужской дружбы.
Универсальная формула режиссуры Говарда Хоукса принадлежит Франсуа Трюффо: «Его картины делятся на две группы: приключенческие фильмы и комедии. В одних воспевается человек, прославляются его ум, физическая и моральная сила, в других описываются вырождение и безволие того же человека в лоне современной цивилизации. Следовательно, Говард Хоукс своего рода моралист».
Подлинный успех пришёл к нему со звуковым кино. В 1932 году Говард Хоукс создаёт несомненный шедевр — «Лицо со шрамом». Это беллетризированный вариант истории Аль Капоне и его пособников. Гангстерская классика — Пол Муни в роли опасного преступника со шрамом на щеке и темноволосая, большеглазая Энн Дворак в роли его сестры.
Гангстер по имени Тони Камонте идёт к власти по трупам с ужасающей лёгкостью. Он приковывает внимание зрителей первобытной звериной жестокостью. Трюффо полагает, что Хоукс намеренно снимал Пола Муни так, чтобы он выглядел как обезьяна: с повисшими руками, чуть сутулый, с лицом, постоянно искажённым гримасой.
Через весь фильм проходит тема креста (он возникает на стенах, на дверях, создаётся с помощью освещения). Критики отмечают, что эта визуальная идея, как некий музыкальный мотив, служит «оркестровкой» к шраму Тони, знаком смерти.
Хоукс легко переходил от одного жанра к другому. В 1934 году на экран выходит его комедия «Двадцатый век» — сатира на театральные нравы. В другой эксцентрической комедии «Воспитывая беби» (1938) героем стал увлечённый палеонтолог, ничего не замечающий вокруг. Постепенно он обретает вкус к жизни и приходит к выводу, что прекрасны не только мумии, но и живые женщины. Кэри Грант и Кэтрин Хепбёрн играли просто блистательно. В этой картине снимался также самый настоящий леопард, с которым Грант наотрез отказывался работать. Как вспоминала Хепбёрн, на съёмках царило веселье: «Мы смеялись с утра до вечера».
Хоукс всякий раз смущался, если слишком расхваливали какой-нибудь из его фильмов. Он не любил шумных компаний. В свободное время Говард пропадал вместе с Кларком Гейблом на охоте или гонял на мотоциклах. О Хоуксе вспоминали лишь тогда, когда на экран выходила его новая работа.
Отдавая дань увлечению молодости, Хоукс снимает «авиационный» фильм «Только у ангелов есть крылья» (1939) с Кэри Грантом, затем получает номинацию на «Оскар» за биографическую картину «Сержант Йорк» (1941), наконец, откликается на текущие события лентой «Военно-воздушные силы» (1943).
В 1945 году Хоукс переносит на экран роман Эрнеста Хемингуэя «Иметь и не иметь». Хэмфри Богарт играл Моргана, американца, грубого морского волка с золотым сердцем. Роль его возлюбленной Хоукс отдал 19-летней дебютантке Лорен Бэколл.
Говард работал с настроением. Каждое утро он устраивал репетиции. Сначала актёры читали текст, затем сцена проигрывалась до тех пор, пока она не устраивала режиссёра.
Хоукс слыл эксцентричным человеком. Когда кто-нибудь другой из продюсеров приходил понаблюдать за съёмками, он сразу объявлял перерыв и продолжал работу только после ухода посетителей. Говард признавался, что этому ловкому приёму научился у Джона Форда.
Как утверждают, Хоукс — единственный режиссёр, с которым согласился работать Уильям Фолкнер. Всё объясняется просто: они были старыми и добрыми друзьями, вместе ходили на охоту. Писатель читал Говарду свои новые произведения и даже одалживал у него деньги.
В 1948 году на экраны Америки вышел первый вестерн Хоукса «Красная река» с Джоном Уэйном и молодым дебютантом Монтгомери Клифтом.
Герой картины убивает всех, кто предъявляет свои права на его территорию. Погибших он обязательно хоронит и затем читает над могилой Святое Писание. Постепенно на его участке вырастает целое кладбище…
Кульминацией фильма стал эпизод, когда обезумевшее стадо несётся по прерии, затаптывая ковбоев, которые пытаются остановить животных. Эта сцена далась Говарду Хоуксу с невероятным трудом. Её снимали полторы недели с пятнадцати камер. Чтобы на экране стадо выглядело как неукротимая, сметающая всё на своём пути сила, камеры работали в режиме замедленной съёмки. Как оказалось, Хоукс старался не зря: эта сцена стала классической в американском кинематографе.